感觉系统/鸟类/磁感知

鸟类：磁感知

简介

感觉磁感知被定义为一种感觉，它使生物体能够检测到地球的磁场并根据它进行定向。磁感知存在于细菌和动物界，在蜜蜂、蝾螈、鱼类和青蛙等物种中都有观察到。在这里，我们将解释和回顾关于鸟类如何利用地球磁场进行导航的当前假说。

在过去十年中，许多实验室将注意力集中在鸟类如何进行定向。每年两次，候鸟从繁殖地到越冬地往返迁徙数千公里，即使穿过陌生的领地也能找到回家的路。

特别是对知更鸟（Erithacus rubecula）和鸽子（Columba livia）的研究表明，除了地磁场的倾角、强度和极性外，鸟类还依赖于太阳或星图等线索进行定向。然而，每种线索对鸟类定向的重要性仍在争论中。

知更鸟（Erithacus rubecula）：鸟类检测地磁场并将其用作定向工具的能力已在多种物种中得到研究。欧洲知更鸟和鸽子（见下图）的研究取得了最突出的——也是有最充分记录的——结果。

鸽子（Columba livia）

虽然这些研究已经阐明了鸟类导航的主要方面，但仍然存在许多未解之谜。这里我们简要介绍了动物的磁性定向，解释了背后的物理原理，并讨论了一些关于鸟类如何感知地磁场的关键假说。我们将讨论感官结构、神经回路及其机制。

磁性定向

由于人类无法有意识地感知地磁场，因此感官磁感知可能与我们的理解相冲突。然而，感知磁场的能力对许多动物来说很常见，包括软体动物、节肢动物和所有主要脊椎动物类群的成员。术语“磁性定向”指的是这些动物利用来自一个突出的磁场（地磁场）的信息来相对于地球进行定向，从而形成迁徙模式。在本节中，将讨论地球的固有磁场，重点介绍动物，尤其是鸟类可以从地磁场中获得的两类主要信息。

地磁场

在第一近似中，地球可以看作一个巨大的磁偶极子，其磁极位于靠近地理极点（或旋转极点）的位置。尽管磁北极（图中的Nm）今天与旋转北极（Ng）重合，但两者之间没有关系，因为旋转北极是固定的，而磁北极会随着时间变化。

直观地想象磁场的方法是考虑它们的磁力线。它们定义了向量场在不同点的方向。在偶极子（可以说是最基本磁体）中，南北极是磁场的源头。由于采用偶极子近似，与地磁场相关的磁力线起源于南极（从现在开始称为磁极），绕地球运行并到达北极。图[fig:field-lines]中显示了磁力线的示意图。

地球偶极子近似的示意图。只显示了两条对称的磁力线。在南极，磁力线以 $-90^{\circ }$ 的初始倾角开始；在经过相当均匀的梯度变化后，倾角发生变化，直到在地磁赤道处与地球表面平行，然后进一步增加到 $+90^{\circ }$，磁力线在磁北极“进入”地球。

对于接下来的讨论，最重要的是要注意，由于这个原因，磁力线在南半球向上指，在北半球向下指，而在地磁赤道处平行于地球表面运行（与磁偶极子成约 10 度角，相对于地理赤道倾斜），显示出相当规则的梯度。磁场强度在两极最强，在地磁赤道处最弱。

当然，地球表面的不规则性会略微改变不同点的实际磁场强度以及相应磁力线的倾角。由于这些影响非常小，因此地磁场代表了可靠且无处不在的导航信息来源。除了磁场的方向（就像（生物）罗盘（就像在人造工具中一样）），磁场的强度以及不同点的相关磁力线的倾角可以提供导航“地图”的组成部分，指示在球体上的位置 。

磁罗盘定向

磁场可以用作构建磁罗盘的主要信息来源。在许多实验中，特别是涉及欧洲知更鸟Erithacus rubecula的实验中，已经证明动物使用生物磁罗盘。事实上，鸟类选择的特定迁徙模式具有随时间保持不变的磁性特征。事实上，重新创建这些磁场并简单地反转磁极会导致类似的行为，但方向相反 。

最有趣的是，人类制造的罗盘是基于极性的，其定向信息基于磁力线的极性（南北），而鸟类被证明拥有基于倾角的罗盘。上面描述的磁力线倾角从南极到北极，经过地磁赤道，可以用来检测特定磁极的位置。令人惊讶的是，鸟类实际上并不能检测到给定点的磁场矢量的全部倾角，而只能检测到其轴向分量。垂直分量是通过简单地意识到它们向上/向下飞行的能力推断出来的。这个结果是通过巧妙地调整磁场获得的，在这些磁场中，相同的轴向分量和不同的极性导致相同的结果，鸟类无法区分 。

鸟类生物罗盘的另一个有趣的方面是，它严格地调整为仅检测特定磁场强度范围内的狭窄窗口。更有趣的是，这个窗口可能会发生变化，但不会以移动或放大方式变化。事实上，人们观察到，只有那些已经有过经验（并且在定向方面效率很高）的磁场才符合作为未来可识别窗口的资格 。

磁导航

生物罗盘可能足以指导导航，就像人类制造的极性罗盘足以定位一样。然而，即使是最早的实验也表明，鸟类也利用场强信息。显然，相互矛盾的理论随后在整个时间范围内发展起来，表明鸟类实际上是使用这两种方法中的任何一种进行导航和定位。目前，人们普遍认为这两种方法都是有效的，一种方法在不同的条件下比另一种方法更突出。

事实上，鸟类通过经验知道，在地球的北半球，地磁场向北增强。遇到的位置与已知位置之间的强度差异使它们能够推断出它们是在已知位置的北边还是南边。第一个表明鸟类具有这种能力的实验结果是通过对鸽子Columba livia f. domestica进行的。

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但这并不是唯一可以利用强度的方法。它也可以用作“路标”。事实上，鸟类可能会表现出先天反应，包括行为反应和生理反应，以应对那些呈现特定场强和相应场线倾斜组合的位置。在一个实验中，画眉夜莺L. luscinia显示出体重极快变化，这与它们起源的地球磁场条件相关。

影响

总之，倾角和强度都是有效的机制，有助于鸟类定位和导航。由于两者截然不同，很明显，一般来说，没有单个受体或感觉系统能够感知、编码和详细阐述这两个元素所代表的信息。这也是平行研究理论在试图解决有关鸟类定向能力的问题时导致明显不同结果的主要原因。

磁感觉系统

鱼类的罗伦奇尼壶腹对电敏感，是专门的器官。先前的研究调查了相应的专门器官，该器官负责鸟类的磁检测。然而，事实很快证明，鸟类对地球磁场的检测比预期更复杂，并不完全依赖于专门的细胞。确定潜在的生理机制以及磁感受器官或分子的困难一直是鸟类磁感知领域研究的一大障碍。

关于磁感应，该领域普遍接受并得到数据有力支持的主要有两种假说：

1. 上喙的三叉神经铁矿物磁感受；
2. 基于化学光依赖性自由基对的磁感受。

最近提出了第三种假说：

3. 基于内耳前庭的磁感受。

以下部分将回顾和描述这三种假说。

基于铁的磁感受

关于鸟类如何感知地球磁场的第一个假说依赖于富含铁的细胞，这些细胞对磁场有反应，提供定性（方向性）和定量（强度）信息。在细菌[Blakemore, 1975]和蜜蜂[Gould et al., 1978]中发现了富含铁的细胞，并且在鸽子、雀类、知更鸟、莺和鸡的上喙中也发现了富含铁的细胞[Falkenberg et al., 2010, Fleissner et al., 2003]。据信，所有鸟类都存在位于感觉树突中的富含铁矿物的细胞[Fleissner et al., 2003]。

关于鸟类如何利用基于铁的磁感受来感知地球磁场，有两种理论。第一种理论认为，基于铁的磁感受仅依赖于磁铁矿($Fe_{2}O_{4}$)。根据外部磁场的方向，磁铁矿簇会相互吸引或排斥，使树突膜变形，并可能打开或关闭离子通道。另一方面，这种理论是在 15 年前提出的，当时还没有发现鸟类上喙中存在的磁赤铁矿($Fe_{2}O_{3},\gamma -Fe_{2}O_{3}$) 薄片。

第二个理论认为，基于铁的磁感受依赖于磁铁矿和磁赤铁矿。通过 X 射线和组织学方法，在鸽子上喙中检测到了磁铁矿和磁赤铁矿，并且两者都已被证明是磁检测所必需的[Fleissner et al., 2007]。磁铁矿形成微簇，附着在细胞膜上，而磁赤铁矿晶体则在树突内部呈链状排列，如图[fig:magnetite-maghemite]所示。据信，磁赤铁矿会被磁化，从而增强细胞的磁场。然后，磁铁矿簇会受到吸引力（或排斥力）的影响，从而导致其位移，进而打开离子通道。

示意性图，说明磁铁矿和磁赤铁矿在树突中的定位。改编自 O'Neill, 2013

组织学表明，磁铁矿和磁赤铁矿都存在于三叉神经的树突中，特别是在将感觉输入从上喙传递到大脑的分支中。除了这一发现之外，研究人员还证实了三种树突区域的存在，每个区域负责编码特定的 3D 方向[Fleissner et al., 2007]。据推测，地球磁场引起的磁铁矿和磁赤铁矿的磁化会导致离子通道打开。从磁场获得的信息被编码成动作电位，这些电位到达大脑并被正确解释。

许多行为实验支持鸟类磁检测的第一个假说。[Heyers et al., 2010] 表明，磁场的变化会激活三叉神经脑干复合体中的神经元，并且三叉神经是磁感知所必需的。他们发现，切除三叉神经或移除外部磁场会导致 PrV 和 SpV（从三叉神经接收主要输入的两个脑区）的神经元激活减少。与这项研究一致的是，破坏三叉神经或在喙上部区域附着磁铁会导致鸽子定向能力受损[Mora et al., 2004]。总的来说，这些发现强烈表明三叉神经与磁感觉系统之间存在密切关系。但是，仍然需要更详细的发现。

最近发现，据信存在于三叉神经分支中的铁矿物结构实际上是称为巨噬细胞的免疫系统细胞[Treiber et al., 2012]，这引发了对这里描述的关于鸟类如何感知地球磁场的假说的有效性提出了质疑。[Treiber et al., 2012] 试图通过寻找支持方法来复制显示树突中存在磁铁矿和磁赤铁矿的电生理数据，但失败了。

鸟类上喙中是否存在富含铁的神经元仍然存在争议。然而，基于铁的磁理论尚未被完全否定，因为许多行为实验，如上面提到的，强烈表明三叉神经参与了磁感知。

光依赖性自由基对磁感受

第二个在研究领域也很流行的假说旨在证明鸟类的磁定向系统是如何依赖光的。该理论得到了实验的支持，这些实验表明鸟类的磁定向表现出对严格波长范围的有趣依赖性[Wiltschko et al., 2010]。在其他笼子实验中，使用全光谱光会导致鸟类失去方向感。从这些实验结果得出的第一个研究问题是鸟类眼睛中能够检测地球磁场的结构的起源。视觉和磁性线索是如何被分别处理的也是一个研究课题。

关于光依赖性磁感觉系统的假说指出，磁场的方向是由光子在位于视网膜的光感受器中吸收后形成的自由基对感知的。隐花色素是一种对蓝光敏感的黄素蛋白，被认为是鸟类中主要的磁感受器。为了证明该理论的有效性，已经在迁徙鸟类的视网膜中发现了隐花色素家族的几个成员。此外，它们的活性在迁徙行为期间最高。

光吸收会导致隐花色素色素黄素腺嘌呤二核苷酸 (FAD) 的氧化状态发生变化，从而创建一个中间状态，在该状态下，色素与其电子传递伙伴（色氨酸）一起形成一个自由基对。两个自由基的电子自旋使它们对外部磁场敏感。附图说明了 FAD 氧化状态的不同状态。FAD 的稳态至关重要，因为它根据其还原状态激活不同的下游信号。

隐色素色素的光循环：光吸收减少为半醌和完全还原的。循环通过氧化应激产生的氧化剂将重新氧化为而闭合。磁场 (MF，此处) 影响从到光活化的速度和的重新氧化步骤。改编自 Ritz 等人，2010 年

这个假设带来的其他重要后果和研究问题是信息如何从视网膜到达大脑，以及光依赖性磁信息在鸟类中枢神经系统中的哪个部位处理。神经节细胞是唯一在眼睛和大脑之间传递信息的细胞，因此磁信息必须通过它们，无论磁细胞在眼睛的哪个部位活跃。

然后，视网膜中收集的磁信息通过丘脑传递到一个被称为 N 簇的前脑区域，该区域对磁场处理至关重要。已发现 N 簇的病变会影响磁罗盘方向，但不会影响星星和太阳罗盘的方向能力。该前脑区域在夜间活跃，这表明磁定向是主要的夜间导航工具，而在白天，其他结构更突出。

鉴于光依赖性磁信息是在视网膜中检测到的，因此解决这些信号如何与正常视觉分离至关重要。假设这些系统尽管彼此靠近，但方向不同。视杆细胞和视锥细胞大致垂直于视网膜排列，而磁受体信号取决于光、受体和磁场之间的角度依赖关系。当受体平行于几何场时，信号速度最大。鸟类能够分离磁信息和视觉信息的原因是，任何产生的磁模式的移动速度都是周围景观移动速度的一半。

人们认为鸟类的磁罗盘感觉强烈的偏向右眼。然而，最近的发现表明隐色素位于两只眼睛中 [Mouritsen 等人，2004 年]，N 簇激活在两个大脑半球中是相似的 [Zapka 等人，2009 年]，眼睛和 N 簇之间的神经通路是对称的 [Heyers 等人，2007 年]。因此，这些结果表明不存在偏侧化。

尽管我们对隐色素中的自由基对的了解还远远不够，但从理论的角度来看，它们似乎符合作为磁受体的目的。然而，仍然存在一些未解决的问题。首先，目前尚不清楚鸟类视网膜中发现的四种隐色素中的哪一种参与迁徙，也不清楚迁移鸟类的隐色素蛋白是否可以在体外检测到磁场。最后，除了 N 簇之外，其他可能对磁信息信号处理很重要的脑区的存在需要进一步研究。

内耳耳蜗

研究结果表明鸟类中存在第三种可能的磁受体，位于内耳耳蜗器官。耳蜗存在于鱼类、两栖动物、爬行动物、鸟类和单孔目动物中（但不在其他哺乳动物中），被定义为第三个耳石器官。在鸽子中，耳蜗位于基底膜的底部，是柯蒂氏器的鸟类等效器官，其受体排列在矢状面上 [Wu 和 Dickman，2011 年]。耳蜗类似于其邻近的结构，即椭圆囊和球囊。这三个结构都通过毛细胞的偏转来检测头部相对于重力倾斜的变化、平移运动和线性加速度。为了证明耳蜗对磁感受的重要性，切除耳蜗或将小的磁干扰物插入内耳的鸽子显示出导航能力受损 [Harada，2002 年]。

据信，耳蜗中地磁场的检测，与三叉神经一样，也依赖于亚铁磁性化合物 [Harada 等人，2001 年]。毛细胞被推测包含富含铁的细胞，这些细胞可以感知地磁场变化。根据这种推测，最近的一项研究 [Lauwers 等人，2013 年] 在耳蜗的 I 型和 II 型细胞中都检测到了富含铁的结构。这反过来表明，这些富含铁的颗粒在受到地磁场的影响下，可以通过毛细胞的偏转来改变输入刺激向大脑的传递，从而导致离子通道的打开或关闭。

尽管在内耳蜗中发现了可能的磁感觉细胞，但磁感受期间激活的神经通路仍然未知。一项研究使用 c-Fos 转录因子进行，c-Fos 转录因子是一种用于突出显示磁场产生的激活模式下激活的神经元的标记。正如预期的那样，在已知参与定向、空间记忆和导航功能的大脑区域中检测到激活。支持此处讨论的理论，这些脑区中的大部分都接收来自耳蜗受体器官的信息，而耳蜗的消融导致这些区域中活性神经元数量减少 [Wu 和 Dickman，2011 年]。

磁系统研究问题

识别磁感受器官的困难导致我们理解鸟类磁系统如何发展的进程延迟，因此，我们对决定这种感觉系统的分子和遗传因素知之甚少。

理解磁觉的进展受到以下因素的阻碍：

• 只有少量技术适合分析动物对磁场的行为反应。例如，许多研究是在束缚的麻醉动物身上进行的，麻醉对感知的影响仍在争论中。
• 难以获得可重复的结果。在发现鸟类上喙富含铁的细胞后，许多电生理数据被复制，但得出了不同的结果，质疑了所提理论的有效性；
• 难以实施和实施可能比目前使用的理论更强大的新理论。
• 人类难以理解鸟类的磁感知阻碍了开发新的更有效的方法来研究鸟类的地球磁感知。

系统的冗余

人们普遍认为鸟类的定向依赖于地磁场。尽管如此，正如我们所见，尚未发现明确的磁敏感结构或大脑接收和解释磁场信息的有效解释。上面讨论的所有三个假设都是合理的，并且得到了许多行为实验的支持。然而，对于它们来说，仍然存在许多悬而未决的问题和相互矛盾的发现。

考虑到所有提出的证据，很难逃避这样的结论，即鸟类的磁感知并不依赖于单个感觉受体，而是得益于不同感觉受体的整合，其中一种可能在特定情况下比其他感觉受体更为突出。

人们认为，基于铁的磁感受提供了定量或极性数据，例如磁场强度，而隐色素受体检测到有关地球磁场的方向信息。还已表明，当自由基对过程被破坏时，基于铁的磁感受也可以控制方向行为 [Wiltschko 等人，2010 年]。

一项研究证实了这一理论，该研究表明，在蓝光/绿光下，鸟类使用基于隐色素的检测进行定向，而在使用绿光/黄光时，鸟类主要使用基于磁铁矿的感知 [Wiltschko 等人，2012 年]。因此，可以提出磁感觉感知中可能存在冗余的想法，提出了一个新的问题，即这两个信息源如何被整合为一个单一信息源。

除了感觉冗余之外，研究还表明，鸟类的定向并不完全依赖于地磁场，而是依赖于多种外部线索。人们推测了决定使用不同定向策略的等级制度，并表明太阳或星图优先于磁感知。然而，人们认为，来自每个系统的信息都会被处理和整合，从而提供对环境更详细、更复杂和更精确的表示。这些冗余元素中没有一个元素能轻易显示出相对于其他元素的突出性，这表明磁感知可以在进化基础上得到更好的解释。冗余系统不太容易受到外部干扰，并且能够克服其中一个重要因素无法使用或无法完全使用的情况。多感官线索的融合有助于大脑确定精确的方向和位置信息。

参考文献

• R Blakemore. 磁性细菌. 科学，190(4212):377-9，1975 年 10 月。

• Gerald Falkenberg，Gerta Fleissner，Kirsten Schuchardt，Markus Kuehbacher，Peter Thalau，Henrik Mouritsen，Dominik Heyers，Gerd Wellenreuther 和 Guenther Fleissner. 鸟类磁感应：喙上部包含精细铁矿物的树枝状结构似乎是鸟类的共同特征. PLoS One，5(2):e9231，2010. doi: 10.1371/journal.pone.0009231。

• Gerta Fleissner，Elke Holtkamp-Rötzler，Marianne Hanzlik，Michael Winklhofer，Günther Fleissner，Nikolai Petersen 和 Wolfgang Wiltschko. 归巢鸽喙部推定磁感受器的超微结构分析. J Comp Neurol，458(4):350-60，2003 年 4 月. doi: 10.1002/cne.10579。

• Gerta Fleissner，Branko Stahl，Peter Thalau，Gerald Falkenberg 和 Günther Fleissner. 铁矿物磁感受器的新概念：来自归巢鸽喙上部的组织学和物理化学数据. Naturwissenschaften，94(8):631-42，2007 年 8 月. doi: 10.1007/ s00114-007-0236-0。

• Thord Fransson，Sven Jakobsson，Patrik Johansson，Cecilia Kullberg，Johan Lind 和 Adrian Vallin. 鸟类迁徙：磁性线索触发大量补充燃料. 自然，414(6859):35–36，2001。

• J L Gould，J L Kirschvink 和 K S Deffeyes. 蜜蜂具有磁剩磁. 科学，201(4360): 1026–8，1978 年 9 月. doi: 10.1126/science.201.4360.1026。

• Y Harada，M Taniguchi，H Namatame 和 A Iida. 鸟类和鱼类耳蜗中的磁性材料及其功能. Acta Otolaryngol，121(5):590-5，2001 年 7 月。

• Yasuo Harada. 归巢鸽耳蜗功能障碍导致的行为实验分析. Acta Otolaryngol，122(2):132-7，2002 年 3 月. Dominik Heyers，Martina Manns，Harald Luksch，Onur Güntürkün 和 Henrik Mouritsen. 视觉通路将迁徙鸟类磁罗盘方向活动的大脑结构连接起来. PLoS One，2(9):e937，2007. doi: 10.1371/journal.pone.0000937。

• Dominik Heyers，Manuela Zapka，Mara Hoffmeister，John Martin Wild 和 Henrik Mouritsen. 磁场变化激活迁徙鸟类的三叉神经脑干复合体. Proc Natl Acad Sci U S A，107(20):9394-9，2010 年 5 月. doi: 10.1073/pnas.0907068107。

• Mattias Lauwers，Paul Pichler，Nathaniel Bernard Edelman，Guenter Paul Resch，Lyubov Ushakova，Marion Claudia Salzer，Dominik Heyers，Martin Saunders，Jeremy Shaw 和 David Anthony Keays. 鸟类毛细胞角质板中的富含铁的细胞器. Curr Biol，23(10):924-9，2013 年 5 月. doi: 10.1016/j.cub.2013.04.025。

• Cordula V Mora，Michael Davison，J Martin Wild 和 Michael M Walker. 归巢鸽的磁感应及其三叉神经介导. 自然，432(7016):508-11，2004 年 11 月. doi: 10.1038/nature03077。

• Henrik Mouritsen，Ulrike Janssen-Bienhold，Miriam Liedvogel，Gesa Feenders，Julia Stalleicken，Petra Dirks 和 Reto Weiler. 迁徙鸟类磁方向期间隐花色素和神经活动标记物在视网膜中的共定位. Proc Natl Acad Sci U S A，101(39): 14294-9，2004 年 9 月. doi: 10.1073/pnas.0405968101。

• Paul O’Neill. 鸟类的磁感应和压力感受. 发展、生长和分化，55(1):188-197，2013。

• Thorsten Ritz，Margaret Ahmad，Henrik Mouritsen，Roswitha Wiltschko 和 Wolfgang Wiltschko. 基于光感受器的磁感应：受体分子、细胞和神经元处理的最佳设计. 英国皇家学会杂志，界面 / 英国皇家学会，7 补充 2：S135-S146，2010 年 4 月. ISSN 1742-5662. doi: 10.1098/rsif.2009.0456.focus. URL http://www.ncbi.nlm.nih. gov/pubmed/20129953。

• Christoph Daniel Treiber，Marion Claudia Salzer，Johannes Riegler，Nathaniel Edelman，Cristina Sugar，Martin Breuss，Paul Pichler，Herve Cadiou，Martin Saunders，Mark Lythgoe，Jeremy Shaw 和 David Anthony Keays. 鸽子喙上部的富含铁细胞簇是巨噬细胞，而不是磁敏感神经元. 自然，484(7394):367-70，2012 年 4 月. doi: 10.1038/ nature11046。

• Roswitha Wiltschko，Katrin Stapput，Peter Thalau 和 Wolfgang Wiltschko. 鸟类在不同光照条件下的磁场方向性定位. J R Soc Interface，7 补充 2：S163-77，2010 年 4 月. doi: 10.1098/rsif.2009.0367.focus。

• Roswitha Wiltschko，Lars Dehe，Dennis Gehring，Peter Thalau 和 Wolfgang Wiltschko. 视觉系统和磁感受系统之间的相互作用：双色光照方案对迁徙鸟类方向行为的不同影响. J Physiol Paris，2012 年 4 月. doi: 10.1016/j.jphysparis.2012.03.003。

• Le-Qing Wu 和 J David Dickman. 鸟类大脑的磁感应部分由内耳耳蜗介导. Curr Biol，21(5):418-23，2011 年 3 月. doi: 10.1016/j.cub.2011.01.058。

• Manuela Zapka，Dominik Heyers，Christine M Hein，Svenja Engels，Nils-Lasse Schneider，Jörg Hans，Simon Weiler，David Dreyer，Dmitry Kishkinev，J Martin Wild 和 Henrik Mouritsen. 迁徙鸟类的磁罗盘信息由视觉系统而非三叉神经系统介导. 自然，461 (7268):1274-7，2009 年 10 月. doi: 10.1038/nature08528。