感觉系统/鸟类

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鸟类：斑胸草雀鸣叫学习的神经机制

介绍

在过去的四十年里，鸣禽已成为神经科学家研究复杂顺序行为和感觉引导运动学习的广泛使用的模型生物。与人类婴儿一样，幼年鸣禽通过模仿成年鸟类来学习它们用于交流的许多声音。特别是斑胸草雀（Taeniopygia guttata）因其在圈养中的鸣叫和繁殖倾向以及快速成熟而成为许多研究的重点。成年雄性斑胸草雀的鸣叫是一系列刻板的声学信号，在广泛的时间尺度上具有结构和调制，从几毫秒到几秒钟。成年斑胸草雀的鸣叫由重复的声音序列组成，称为主题，持续约一秒钟。主题由称为音节的较短声音爆发组成，这些声音爆发通常包含称为音符的更简单声学元素的序列，如图1所示。鸣禽的学习系统是研究感觉运动整合的非常好的模型，因为幼鸟主动倾听导师，并通过纠正音调和偏移的错误来调节自己的鸣叫。在学习中起关键作用的鸣禽大脑的神经机制和结构类似于人类前额叶皮层中的语言处理区域。对参与学习过程的分层神经网络的详细研究可以提供对人类语音学习神经机制的重要见解。

图1：鸣禽中典型的鸣叫结构和学习阶段的图示。上图：鸣叫学习过程中的阶段。中图：结晶鸣叫的结构，a、b、c、d、e 代表鸣叫中的不同音节。下图：学习过程中鸣叫动力学的演变。

鸣禽中典型的鸣叫结构和学习阶段的图示。

鸣叫学习经过一系列阶段进行，从感觉阶段开始，在感觉阶段，幼鸟只是倾听其导师（通常是其父亲）的鸣叫，通常没有发出任何类似鸣叫的叫声。鸟类利用这一阶段来记忆导师鸣叫的特定结构，形成鸣叫的神经模板。然后它进入感觉运动阶段，在这个阶段它开始咿呀学语，并使用听觉反馈来纠正错误。最早尝试重建导师鸣叫的模板是高度嘈杂、无结构且可变的，称为雏鸣。图1中的声谱图中显示了一个例子。在接下来的几天里，鸟类进入“可塑阶段”，在这个阶段，负责产生高度结构化音节的神经网络具有大量的可塑性，鸣叫中的变异性降低。到它们达到性成熟时，变异性会大幅减少——这个过程被称为结晶——幼鸟开始产生正常的成年鸣叫，这可能是导师鸣叫的惊人模仿（图1）。因此，从早期的雏鸣到成年鸣叫的鸣叫变异性的逐渐减少，以及模仿质量的逐渐提高，是鸣禽声乐学习的不可或缺的方面。在以下部分，我们将探索鸟类大脑的几个部分以及负责这些鸟类中观察到的非凡声乐模仿的潜在神经机制。

参与鸣叫序列产生的分层神经网络

详细了解鸣禽的神经解剖学非常重要，因为它能提供关于各种运动和感觉整合通路中学习机制的重要信息。这最终可能揭示人类语言处理和发声学习的奥秘。关于人类语音处理系统的确切神经解剖学数据仍然未知，鸣禽的解剖学和生理学将使我们能够提出合理的假设。本章最后一部分（图 6）对哺乳动物大脑和鸣禽（鸟类）大脑进行了比较。如（图 2）所示，鸟类大脑中观察到的通路可以大致分为运动控制通路和前脑通路。听觉通路提供误差反馈信号，导致运动通路中突触连接的增强或抑制，这在发声学习中起着重要作用。运动控制通路包括腹侧纹状体、尾部（HVC）、顶盖坚固核（RA）、舌下神经核的喉气管分支（nXIIts）和鸣管。这条通路对于产生产生高度结构化鸣叫所需的运动控制信号以及协调呼吸和鸣叫至关重要。前脑通路包括前脑侧大细胞核（LMAN）、区域 X（X）和背外侧丘脑内侧核（DLM）。这条通路在幼鸟的鸣叫学习、成鸟的鸣叫变异性和鸣叫表达中起着至关重要的作用。听觉通路包括黑质（SNc）和腹侧被盖区（VTA），在处理听觉输入和分析反馈误差方面起着至关重要的作用。鸣管的肌肉由来自 nXIIts 的运动神经元的一个子集支配。一个主要的投射到 nXIIts 来自前脑核 RA 的神经元。RA 核从另一个皮质类似物 HVC 核接收与运动相关的投射，而 HVC 核又直接接收来自几个脑区的输入，包括丘脑核 uv aformis（Uva）。

图 2. 鸣禽大脑结构及传递运动和听觉反馈信号的各种通路。

产生高度结构化和时间精确的音节模式的神经机制

HVC 核和 RA 核以等级方式参与鸣叫的运动控制（Yu 和 Margoliash 1996）。对鸣唱斑胸草雀的记录表明，投射到 RA 的 HVC 神经元传递一种极其稀疏的爆发模式：每个投射到 RA 的 HVC 神经元在鸣叫中的特定时间产生一次高度定型的持续时间约为 6 毫秒的爆发（Hahnloser、Kozhevnikov 等，2002）。在鸣唱过程中，RA 神经元产生一系列复杂的尖峰高频爆发，其模式在鸟每次鸣唱其鸣叫基序时都会精确地再现（Yu 和 Margoliash 1996）。在一个基序中，每个 RA 神经元产生一个相当独特的模式，大约有 12 个爆发，每个爆发持续约 10 毫秒（Leonardo 和 Fee 2005）。基于观察到投射到 RA 的 HVC 神经元在鸣叫基序期间产生单个尖峰爆发，并且不同的神经元似乎在基序中的许多不同时间爆发，因此有人假设这些神经元会随着时间的推移产生连续的活动序列（Fee、Kozhevnikov 等，2004；Kozhevnikov 和 Fee 2007）。换句话说，在鸣唱的每个时刻，都有一小组 HVC（RA）神经元在此时此刻且仅此时此刻处于活跃状态（图 3），并且每个小组都短暂地激活（约 10 毫秒）由 RA 中 HVC 神经元突触连接决定的 RA 神经元子集（Leonardo 和 Fee 2005）。此外，在这个模型中，肌肉活动向量，以及因此发声器官的构型，是由 RA 神经元在一个约 10 到 20 毫秒的短时间范围内汇聚的输入决定的。RA 神经元可能只是以某种有效权重瞬时地贡献到发声肌肉的活动，这种观点与灵长类动物皮层控制手臂运动的一些模型是一致的（Todorov 2000）。许多研究表明，鸣叫的时间是在毫秒级基础上通过穿过 HVC 神经元传播的波或链来控制的。这一假设得到了对自然鸣唱期间时间变异性的分析（Glaze 和 Troyer 2007）以及对 HVC 中电路动力学进行操作以观察对鸣唱时间影响的实验的支持。因此，在这个模型中，鸣唱时间是由活动通过 HVC 中的链传播来控制的；该 HVC 链的通用顺序激活被 HVC 在 RA 中的连接转化为发声构型的特定精确序列。

图 3. 成年鸣叫运动通路中序列生成的机制。说明了关于投射到 RA 的 HVC（HVC(RA)）神经元以 100 到 200 个共同活跃的神经元群组的形式爆发并依次激活彼此的假设。每个 HVC 神经元群组驱动一组不同的 RA 神经元爆发。神经元以某种有效权重汇聚到运动神经元水平，以激活鸣管肌肉。

后脑通路中的突触可塑性是发声学习的潜在基础

已经发现许多与鸣叫相关的鸟类大脑区域（图 4A）。鸣叫产生区域包括 HVC（腹侧纹状体，尾部）和 RA（弓状核），它们产生一系列神经活动模式，并通过运动神经元控制鸣叫期间发声器官的肌肉（Yu 和 Margoliash 1996；Hahnloser、Kozhevnikov 等，2002；Suthers 和 Margoliash 2002）。HVC 或 RA 的病变会导致鸣叫的立即丧失（Vicario 和 Nottebohm 1988）。前脑通路（AFP）中的其他区域似乎对鸣叫学习很重要，但至少对成年鸟来说对鸣叫产生并不重要。AFP 被认为是哺乳动物基底神经节丘脑皮质环路的鸟类同源物（Farries 2004）。特别是，LMAN 区域（前脑侧大细胞核）的病变对成年鸟的鸣叫产生几乎没有直接影响，但会阻止幼鸟的鸣叫学习（Doupe 1993；Brainard 和 Doupe 2000）。这些事实表明，LMAN 在驱动鸣叫学习中发挥作用，但可塑性的位置是在与鸣叫产生相关的脑区，如 HVC 和 RA。Doya 和 Senjowski 在 1998 年提出了一种三方模式，其中学习基于执行者和评论者之间的相互作用（图 4B）。评论者评估执行者在所需任务中的表现。执行者利用这种评估进行改变，从而提高其表现。为了通过试错来学习，执行者每次都以不同的方式执行任务。它会产生好的和坏的变化，评论者的评估用于强化好的变化。通常情况下，人们假设执行者会自行产生变化。然而，变化的来源位于执行者外部。我们将这个来源称为实验者。执行者被识别为 HVC、RA 和控制发声的运动神经元。执行者通过从 HVC 到 RA 的突触可塑性来学习（图 4C）。基于在鸣叫学习过程中发生的 HVC 到 RA 投射中的结构变化（如轴突生长和回缩）的证据，这种观点被广泛认为是一种合理的机制。对于实验者和评论者，Doya 和 Senjowski 将目光转向前脑通路，假设评论者是 X 区，实验者是 LMAN。

图 4. 允许学习的特定通路中的可塑性。（A）鸟类鸣叫通路和三方假设。A：参与鸣叫产生和鸣叫学习的鸟类脑区。前运动通路（开放）包括鸣叫产生所必需的区域。前脑通路（填充）是鸣叫学习所必需的，但对鸣叫产生不是必需的。（B）三方强化学习模式：执行者产生行为；实验者向执行者发送波动输入，在行为中产生可变性，用于试错学习；评论者评估执行者的行为，并向其发送强化信号。对于鸟类鸣叫，执行者包括前运动鸣叫产生区域 HVC 和 RA。（C）可塑性突触和经验性突触。RA 接收来自 HVC 和 LMAN 的突触输入。我们将 HVC 突触称为“可塑性突触”，以符合关于这些突触是鸣叫学习可塑性的位置的假设。

构成鸣叫学习机制基础的生物物理现实突触可塑性规则

生物物理现实模型 LMAN 输入到 RA 的作用是在整首歌的持续时间内产生一个静态的波动，直接作用于从前运动核 HVC 到 RA 的突触强度。从功能的角度来看，Doya 和 Sejnowski 的模型类似于权重扰动（Dembo 和 Kailath 1990，Seung 2003），并且相对容易实现：一个持续一首歌时间的短暂但静态的 HVC->RA 权重变化会导致歌曲表现的某些变化。如果表现良好，评论者会发送一个强化信号，使这个暂时的静态扰动永久化。从神经生物学角度来看，这种模型需要一种机制，使 N-甲基-天冬氨酸 (NMDA) 介导的从 LMAN 到 RA 的突触传递能够驱动突触权重变化，这些变化在 1 到 2 秒内保持静态。简而言之，LMAN 似乎在亚音节水平上驱动快速、短暂的歌曲波动，受到普通兴奋性传递的影响，这种传递驱动后突触 RA 神经元中动态的突触后膜电导波动。该模型的目标是将三方模式的强化学习的高级概念与鸟鸣系统中突触和神经元的微观事件的生物学上更真实的低级描述联系起来。它应该证明在现实的尖峰神经元网络中学习唱歌，并检查强化算法在解释鸟鸣网络中关于学习时间的生物精细运动技能学习方面的合理性。目前的模型基于 Doya 和 Sejnowski 所做的许多相同的一般假设。我们假设一个三方演员-评论者-实验者模式。评论者很弱，只提供一个标量评估信号。HVC 序列是固定的，只有从 HVC 到运动神经元的映射是通过 HVC->RA 突触的突触可塑性学习的。LMAN 通过其对歌曲前运动通路输入来扰乱歌曲。然而，LMAN 输入的结构和动力学及其对学习的影响是不同的，具有不同的神经生物学意义。为了符合我们的假设，即 LMAN 驱动到 RA 的功能是执行实验以进行试错学习，从 LMAN 到 RA 的连接将被称为经验突触（图 4C）。从 HVC 中神经元 j 到 RA 中神经元 i 的可塑突触的电导由 $W_{ij}S_{ij}HVC(t)$ 给出，其中突触激活 $S_{ij}HVC(t)$ 决定电导变化的时间过程，而可塑参数 $W_{ij}$ 决定其幅度。$W_{ij}$ 的变化由可塑性规则控制，可塑性规则由以下公式给出： ${\frac {\partial {{W}_{ij}}}{\partial t}}=\eta \,R(t)\,{{e}_{ij}}(t)$ 正参数 $\eta$，称为学习率，控制突触变化的总幅度。资格迹 $e_{ij}(t)$ 是一个假设的量，存在于每个可塑突触中。它表明突触是否“有资格”被强化修改，并且基于可塑突触和相同 RA 神经元的经验突触的近期激活。 ${{e}_{ij}}(t)=\int \limits _{0}^{t}{d{t}'}\,G(t-{t}')\left[S_{i}^{LMAN}(t)-\left\langle S_{i}^{LMAN}\right\rangle \right]\,\,S_{ij}^{HVC}(t)$ 这里 $S_{i}^{LMAN}(t)$ 是 RA 神经元的经验 (LMAN->RA) 突触的电导。时间滤波器 G(t) 假设为非负的，其形状决定资格迹能记住过去的“记忆”时间有多远。经验突触的瞬时激活取决于平均活动 $\left\langle \,S_{i}^{LMAN}(t)\right\rangle$。学习原则遵循（图 5）中所示的两条基本规则。第一条规则：如果相同 RA 神经元的可塑 (HVC->RA) 突触和经验 (LMAN->RA) 突触的同步激活后跟随正强化，则可塑突触被加强。第二条规则：如果可塑突触在没有相同 RA 神经元的经验突触激活的情况下被激活，然后跟随正强化，则可塑突触被削弱。基于演员神经元的动态电导扰动的规则在强化信号的期望值上执行随机梯度上升。这意味着由评论者评估的歌曲表现平均而言一定会有所提高。

哺乳动物和鸣禽大脑结构的比较

鸟类脑区 X 与哺乳动物的基底神经节 (BG) 同源，包含纹状体和苍白球细胞类型。BG 是一个高度保守的解剖学环路的一部分，它通过多个站，从皮层到 BG（纹状体和苍白球），然后到丘脑，最后返回到皮层。在鸣禽中也观察到类似的环路：皮层类似物核 LMAN 投射到脑区 X，脑区 X 的纹状体成分投射到丘脑核 DLM，DLM 再投射回 LMAN。纹状体成分负责基于奖励的学习和强化学习。如（图 6 所示），鸟类脑区 X 的神经元类型及其功能与人类基底神经节完全相同。这种密切的解剖学相似性促使我们更详细地研究鸣禽大脑，因为通过这种方式，我们最终可以对人类语言学习获得一些重要的理解，并以更高的精度治疗许多与语言相关的疾病。

图 6. 哺乳动物和鸟类基底神经节 - 前脑回路的比较。

参考文献

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鸟类：磁感知

介绍

感觉磁感知被定义为一种感官，它使生物体能够探测到地球的磁场，并根据它进行定位。磁感知存在于细菌和动物界，在蜜蜂、蝾螈、鱼类和青蛙等生物中都有观察到。在这里，我们将解释和回顾当前关于鸟类如何利用地球磁场进行导航的假设。

在过去十年中，许多实验室将注意力集中在鸟类如何定位自身。每年两次，候鸟会从繁殖地飞往越冬地并返回，途经数千公里，即使在陌生的领地也能找到自己的方向。

尤其是对知更鸟 (Erithacus rubecula) 和鸽子 (Columba livia) 进行的研究表明，除了地磁场的倾角、强度和极性外，鸟类还依靠太阳或星图等线索进行定位。然而，每种线索对鸟类定位的重要性仍在争论中。

知更鸟 (Erithacus rubecula)：鸟类探测地磁场并将其用作定位工具的能力已在多种物种中得到研究。对欧洲知更鸟和鸽子（见下图）的研究已得出最突出且有充分证据的结果。

鸽子 (Columba livia)

虽然这些研究已经阐明了鸟类导航的主要方面，但仍有一些未解之谜。在这里，我们将简要介绍动物的磁方位，解释其背后的物理原理，并讨论一些关于鸟类如何感知地磁场的关键假设。我们将讨论感觉结构、神经回路及其机制。

磁方位

由于人类无法有意识地感知地磁场，感觉磁感受可能与我们的理解相冲突。然而，感知磁场的能力对许多动物来说是常见的；其中包括软体动物、节肢动物以及所有主要脊椎动物群的成员。术语“磁方位”是指这些动物如何利用来自显着磁场（地磁场）的信息，以在地球上的迁徙模式中定位自身。在本节中，我们将讨论地球的内在磁场，重点介绍动物，尤其是鸟类可以从中获得的两种主要信息类别。

地磁场

在地磁场中，地球可以被看作一个巨大的磁偶极子，其磁极位于地理极或旋转极附近。虽然今天磁北极 (Nm 在图中) 与旋转北极 (Ng) 重合，但两者之间没有关系，因为旋转北极是固定的，而磁北极会随着时间而变化。

直观地理解磁场，我们可以考虑其磁力线。它们定义了向量场在不同点处的方向。在偶极子（可能是最基本的磁铁）中，磁北极和磁南极是磁场的源头。由于提出了偶极子近似，与地磁场相关的磁力线起源于磁南极（从现在起称为磁南极），绕地球运行，到达磁北极。图 [fig:field-lines] 显示了磁力线的示意图。

地球偶极子近似的示意图。只显示了两条对称的磁力线。在磁南极，磁力线起源于 $-90^{\circ }$ 的初始倾角；沿着一个相当均匀的梯度，倾角会发生变化，直到在磁赤道处平行于地球表面，然后进一步增加，直到达到 $+90^{\circ }$，在那里磁力线在磁北极“进入”地球。

在接下来的讨论中，需要注意的最重要方面是，由于这个原因，磁力线在南半球向上指向，在北半球向下指向，而在磁赤道处平行于地球表面（与地理赤道大约 10 度的倾角，与磁偶极子相同），显示出一个相当规则的梯度。磁场的强度在两极最强，在磁赤道最弱。

当然，地球表面的不规则性会略微改变不同点处磁场的实际强度及其对应磁力线的倾角。由于这些影响非常小，地磁场代表了一个可靠且无所不在的导航信息源。除了磁场的方向（就像（生物）指南针一样（就像在人类制造的工具中一样）外，磁场的强度以及不同点处相关磁力线的倾角可以提供导航“地图”的组成部分，指示一个人在地球上的位置 。

磁罗盘方位

磁场可以作为构建磁罗盘的主要信息来源。多项实验表明动物使用生物磁罗盘，其中大部分实验涉及欧洲知更鸟（Erithacus rubecula）。事实上，鸟类选择特定的迁徙路线，而这条路线具有随时间推移保持不变的磁特征。实际上，重现这些磁场并简单地反转磁极会导致类似的行为，但方向相反。

最有趣的是，虽然人类制造的罗盘是基于极性的，其方向信息基于磁场线的极性（南北），但鸟类被证明具有倾角罗盘。从南极到北极，穿过磁赤道，磁场线倾角的梯度可以用作检测给定磁极位置的方法。令人惊讶的是，鸟类实际上无法检测给定点处的磁场矢量的全部倾角，而只能检测其轴向分量。垂直分量可以通过简单地意识到它们的上下飞行能力来推断。该结果是通过巧妙调整的磁场获得的，在这些磁场中，相同的轴向分量和不同的极性会导致相同的结果，鸟类无法辨别差异。

鸟类生物罗盘的另一个有趣方面是，它严格调整为仅检测某些磁场强度范围内的狭窄窗口。更有趣的是，这个窗口可能会改变，但不是以移动或放大方式改变。事实上，人们观察到，只有那些已经经历过（并且在方向上有效）的磁场才符合作为未来可识别窗口的条件。

磁导航

生物罗盘可能足以指导导航，就像人类制造的基于极性的罗盘足以进行定向一样。然而，即使是最早的实验也表明，鸟类也利用了关于磁场强度的信息。显然，随着时间的推移，出现了互相矛盾的理论，这些理论表明鸟类实际上是使用一种或另一种方法进行导航和定向。目前，人们普遍认为这两种方法都是有效的，一种在不同的条件下比另一种更突出。

事实上，鸟类通过经验知道，在地球北半球，地磁场向北增加。遇到的位置和已知位置之间的强度差异可以让他们推断出它们是在已知地点的北部还是南部。第一个表明鸟类具有这种能力的实验结果是在鸽子（Columba livia f. domestica）身上获得的。

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但这并非唯一可以使用强度的方法。它还可以用作“路标”。事实上，鸟类可能会对呈现特定磁场强度和对应磁场线倾角组合的位置表现出先天性反应，包括行为和生理反应。在一项实验中，夜莺（L. luscinia）表现出与它们起源处的地磁条件相关的极快体重变化。

意义

总之，倾角和强度都是有效的机制，可以帮助鸟类进行定向和导航。由于它们之间存在巨大差异，很明显，一般而言，任何单个受体或感觉系统都无法感知、编码和处理这两个元素代表的信息。这也是并行研究理论在试图解决有关鸟类定向能力的问题时导致明显不同结果的主要原因。

磁感觉系统

鱼类的洛伦奇尼壶腹是电敏感的专门器官。以前的研究调查了相应的专门器官，该器官负责在鸟类中检测磁场。然而，正如很快发现的那样，鸟类对地磁场的检测比预期更复杂，并不完全依赖于专门的细胞。确定潜在生理机制和磁感受器官或分子的难度是研究鸟类磁感知领域的一大障碍。

关于磁感觉，该领域普遍接受并得到数据有力支持的主要有两种假设：

1. 上喙的三叉神经铁矿物磁感受器；
2. 基于化学光依赖性自由基对的磁感受器。

最近提出了第三种假设：

3. 内耳前庭的磁感受器。

对这三种假设的回顾和描述是以下各节的内容。

铁基磁感受器

关于鸟类如何感知地磁场的第一个假设是，富含铁的细胞会对磁场做出反应，提供定性（方向）和定量（强度）信息。富含铁的细胞已在细菌 [Blakemore, 1975] 和蜜蜂 [Gould et al., 1978] 中发现，并且已在鸽子、雀类、知更鸟、莺类和鸡的上喙中检测到 [Falkenberg et al., 2010, Fleissner et al., 2003]。据信，位于感觉树突中的富含铁矿物的细胞存在于所有鸟类中 [Fleissner et al., 2003]。

关于鸟类如何利用铁基磁感受器感知地磁场，有两种理论。第一种理论认为，铁基磁感受器仅依赖于磁铁矿 ($Fe_{2}O_{4}$)。根据外部磁场的方位，磁铁矿簇会相互吸引或排斥，使树突膜变形，并可能打开或关闭离子通道。另一方面，该理论是在十五年前提出的，那时尚未发现鸟类上喙中的磁赤铁矿 ($Fe_{2}O_{3},\gamma -Fe_{2}O_{3}$) 片状结构。

第二种理论认为，铁基磁感受器依赖于磁铁矿和磁赤铁矿。通过 X 射线和组织学方法，在鸽子的上喙中检测到了磁铁矿和磁赤铁矿，并且已证明两者都是磁感受所必需的 [Fleissner et al., 2007]。磁铁矿形成附着在细胞膜上的微簇，而磁赤铁矿晶体则以链状排列在树突内，如图 [fig:magnetite-maghemite] 所示。据信，磁赤铁矿被磁化，从而增强了细胞的磁场。然后，磁铁矿簇会经历吸引力（或排斥力），诱使它们发生位移，从而打开离子通道。

图示说明了磁铁矿和磁赤铁矿在树突中的位置。改编自 O'Neill, 2013

组织学研究表明，磁铁矿和磁赤铁矿都存在于三叉神经的树突内，尤其是在将来自上喙的感觉输入传递到大脑的树枝中。除了这一发现，研究人员还表明存在三个树突场，每个场负责编码特定的 3D 方位 [Fleissner et al., 2007]。假设，由地磁场引起的磁铁矿和磁赤铁矿的磁化导致离子通道打开。从磁场中获得的信息被编码成到达大脑的活动电位，以便正确解释。

有许多行为学实验支持这种关于鸟类磁感受的第一个假设。[Heyers et al., 2010] 表明，磁场变化会激活三叉神经脑干复合体中的神经元，并且三叉神经对于磁感受是必需的。他们表明，切除三叉神经或移除外部磁场会导致 PrV 和 SpV（接收来自三叉神经的主要输入的两个脑区）的神经元激活减少。与这项研究一致的是，破坏三叉神经或将磁铁附着在上喙区域会导致鸽子定向受损 [Mora et al., 2004]。总而言之，这些发现强烈表明三叉神经与磁感觉系统之间存在密切关系。但是，仍然需要更详细的发现。

关于鸟类如何感知地球磁场的假设的有效性一直受到最近发现的质疑，即人们认为存在于三叉神经分支中的铁矿物结构实际上是称为巨噬细胞的免疫系统细胞 [Treiber et al., 2012]。[Treiber et al., 2012] 试图找到支持方法来复制电生理数据，这些数据表明树突中存在磁铁矿和磁赤铁矿，但未能成功。

鸟类上喙中是否存在富含铁的神经元仍然存在争议。然而，铁基磁理论尚未被完全否定，因为许多行为学实验（如上所述）强烈表明三叉神经参与了磁感受。

光依赖性自由基对磁感受器

第二个假设，在研究领域也很流行，旨在证明鸟类的磁定向系统是如何依赖光的。这一理论得到了实验的支持，这些实验表明鸟类的磁定向对特定波长范围有明显的依赖性 [Wiltschko 等人，2010]。在其他笼子里的实验中，使用全光谱光导致鸟类迷失方向 。这些实验结果引发的第一个研究问题是，鸟类眼中能够检测地磁场的结构来自哪里。视觉和磁觉线索如何被分别处理也是一个研究课题。

关于光依赖磁感官系统的假设指出，磁场的方向是通过光子在视网膜中的光色素中吸收后形成的自由基对来感知的。隐花色素，一种对蓝光敏感的黄素蛋白，被认为是鸟类中主要的磁受体。为了证明这一理论的有效性，人们发现几种隐花色素家族成员在迁徙鸟类的视网膜中表达。此外，它们的活性在迁徙行为期间最高。

光吸收导致隐花色素色素黄素腺嘌呤二核苷酸 (FAD) 的氧化状态发生变化，产生一个中间状态，其中色素与其电子传递伙伴 (色氨酸) 形成自由基对。两个自由基的电子自旋使它们对外部磁场敏感。FAD 氧化状态的变化如图所示。FAD 的稳态至关重要，因为它取决于其还原状态，FAD 激活不同的下游信号。

隐花色素色素的光循环：光吸收还原为半醌和完全还原的。该循环通过氧化剂氧化重新氧化来关闭。磁场 (MF，此处) 影响从到和的再氧化步骤的光活化速度。改编自 Ritz 等人，2010

这个假设带来的其他重要后果和研究问题是，信息是如何从视网膜传递到大脑的，以及光依赖磁觉信息在鸟类中枢神经系统中在哪里被处理。神经节细胞是唯一能够在眼睛和大脑之间传递信息的细胞，因此磁觉信息必须通过它们传递，无论眼中的磁细胞在哪里活跃。

然后，视网膜收集的磁觉信息通过丘脑传递到被称为 N 簇的前脑区域，该区域对于磁场处理至关重要。人们发现 N 簇的病变会影响磁罗盘定向能力，但不会影响星星和太阳罗盘定向能力。该前脑区域在夜间活跃，表明磁定向是主要的夜间导航工具，而在白天，其他结构更为突出。

鉴于光依赖磁觉信息是在视网膜中检测到的，因此解决这些信号如何与正常视觉分离至关重要。假设这些系统尽管距离很近，但方向不同。杆状细胞和锥状细胞与视网膜近似垂直，而磁受体信号则取决于光、受体和磁场之间的角依赖性。当受体平行于几何场时，信号速度最大。鸟类能够分离磁觉和视觉信息的原因是，任何磁产生的模式以周围景观速度的一半移动。

人们认为鸟类中的磁罗盘感官强烈地偏向右眼。然而，最近的发现表明隐花色素位于两只眼睛中 [Mouritsen 等人，2004]，N 簇激活在两个大脑半球中相似 [Zapka 等人，2009]，眼睛和 N 簇之间的神经通路是对称的 [Heyers 等人，2007]。这些结果表明不存在侧化。

尽管我们对隐花色素中自由基对的理解还远远不够，但从理论的角度来看，它们似乎适合作为磁受体。然而，仍然存在一些尚未解决的问题。首先，目前尚不清楚鸟类视网膜中发现的四种隐花色素中哪一种参与迁徙，也不清楚迁徙鸟类的隐花色素蛋白是否可以在体外检测到磁场。最后，除了 N 簇以外的其他大脑区域的存在，这些区域可能对磁觉信息的信号处理很重要，需要进一步研究。

内耳前庭

研究结果表明，鸟类体内存在第三种可能的磁受体，位于内耳前庭器官中。前庭，存在于鱼类、两栖动物、爬行动物、鸟类和单孔类动物 (但不存在于其他哺乳动物) 中，被定义为第三个耳石器官。在鸽子中，前庭位于基底膜的底部，它是鸟类等效的 Corti 器官，其受体在矢状面上排列 [Wu 和 Dickman，2011]。前庭与其邻近结构，即椭圆囊和球囊相似。所有三个结构都通过毛细胞的偏转来检测相对于重力的头部倾斜变化、平移运动和线性加速度。为了证明前庭对磁感受的重要性，人们发现，切除前庭或在内耳中插入小的磁干扰的鸽子，其导航能力会受到损害 [Harada，2002]。

人们认为，前庭中地磁场的检测，就像三叉神经一样，也依赖于亚铁磁化合物 [Harada 等人，2001]。毛细胞被推测含有富含铁的细胞，这些细胞可以感知地磁场的变化。根据这种推测，最近的一项研究 [Lauwers 等人，2013] 在前庭的 I 型和 II 型细胞中都检测到了富含铁的结构。这反过来表明，这些富含铁的颗粒在受到地磁场的影响下，可以通过毛细胞的偏转来改变输入刺激到大脑的传导，从而导致离子通道的打开或关闭。

尽管在内耳前庭中发现了可能的磁感官细胞，但在磁感受期间激活的神经通路仍然未知。一项研究使用了 c-Fos 转录因子，这是一种用于突出显示由磁场产生的激活模式下激活神经元的标记。不出所料，在已知参与定向、空间记忆和导航功能的大脑区域中检测到激活。支持这里讨论的理论，这些大脑区域中的很大一部分接收来自前庭感受器器官的信息，而前庭的消融导致这些区域中活跃神经元的数量减少 [Wu 和 Dickman，2011]。

磁觉系统研究问题

识别磁感受器官的困难，导致我们难以理解鸟类中磁觉系统是如何发展起来的，因此，我们对决定这种感官系统的分子和遗传因素知之甚少。

理解磁觉的进展受到了以下方面的阻碍：

• 只有少量技术适合分析动物对磁场的行为反应。例如，许多研究是在约束的麻醉动物中进行的，麻醉对感知的影响仍然存在争议。
• 难以获得可重复的结果。在鸟类上喙发现富含铁的细胞后，许多电生理数据被复制，但导致不同的结果，质疑了所提出理论的有效性；
• 难以实施和开展可能比现今使用的理论更强大的新理论。
• 人类难以理解鸟类的磁觉感知，阻碍了开发新的、更有效的方法来研究鸟类的地磁感知。

系统的冗余

人们普遍认为，鸟类的定向依赖于地磁场。然而，正如我们所见，还没有找到明确的磁敏感结构，也没有找到关于大脑如何接收和解释磁场信息的有效解释。以上讨论的三个假设都是合理的，并且得到了许多行为实验的支持。但是，对于它们中的每一个，仍然存在许多悬而未决的问题和矛盾的发现。

考虑到所有提供的证据，很难逃避这样的结论，即鸟类的磁觉感知并非依赖于单一的感官受体，而是得益于不同感官受体的整合，其中一个感官受体在特定情况下可能比其他感官受体更为突出。

人们认为，基于铁的磁感受提供定量或极性数据，例如磁场强度，而隐花色素受体检测有关地球磁场方向的信息。研究还表明，当自由基对过程被破坏时，基于铁的磁感受也可以控制方向行为 [Wiltschko 等人，2010]。

一项研究证实了这一理论，该研究表明，在蓝/绿光下，鸟类利用基于隐花色素的检测进行定向，而在使用绿/黄光时，鸟类主要利用基于磁铁矿的感知 [Wiltschko 等人，2012]。因此，可以提出关于磁感官感知中可能存在冗余的假设，这引发了一个新问题，即这两个信息源如何被整合为一个。

除了感觉冗余外，研究还表明，鸟类的方向感并非完全依赖地磁场，还依赖于多种外部线索。人们推测，鸟类在使用不同方向策略时存在一种等级制度，显示太阳或星图优先于磁感应。然而，人们认为，来自每个系统的的信息会被处理和整合，从而形成对环境更详细、更复杂和更精确的表征。由于这种冗余中的任何一个元素都很难在其他元素中占主导地位，因此磁感应可以用进化基础来更好地解释。冗余系统不太容易受到外部干扰，并且可以克服一个重要因素无法使用或不可用时的状况。多种感官线索的融合有助于大脑确定精确的方向和位置信息。

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鸟类：猫头鹰视觉和听觉系统的解剖学和生理学

介绍

猫头鹰是夜行动物，属于鸮形目。它们拥有非凡的适应能力，使它们能够在弱光条件下繁衍生息。它们的大型管状眼睛，充满了感光细胞，使它们能够在近乎完全黑暗的环境中轻松导航。此外，它们非凡的听觉系统，非常复杂且独特，使它们即使在完全黑暗的环境中也能有效地发挥作用。这个特殊的听觉系统包含专门的羽毛，形成抛物线形的颜面盘，可调节的口盖或瓣，以及某些物种不对称的耳孔（其中一个耳朵位于另一个耳朵的较高位置），朝向前方并略微侧向。通过这种独特的系统，猫头鹰的大脑可以创建周围环境的听觉表示，帮助它们定位猎物。

图 1：仓鸮的抛物线形颜面盘

视觉系统

在猫头鹰拥有的各种特征中，它们的的眼睛显得尤为突出。它们很大，朝向前方，占猫头鹰体重的很大一部分，范围从 1% 到 5%，具体取决于物种。它们的眼睛朝向前方，这为它们带来了“智慧”的外观，也为它们提供了广泛的双目视觉。这意味着猫头鹰可以感知物体的三维形态，包括高度、宽度和深度，就像人类一样。猫头鹰的视野约为 110 度，其中约 70 度为双目视觉。相比之下，人类的视野约为 180 度，其中约 140 度为双目视觉。

图 2：鸽子和猫头鹰的视野 (FOV)

为了弥补其有限的视野，猫头鹰拥有非凡的能力，可以将头部向左和向右旋转高达 270 度，从其朝向前方的位置开始。此外，它甚至可以将头部几乎完全倒置。

图 3：人类的视野 (FOV)

图 4：猫头鹰眼睛的形状

猫头鹰眼睛的大小经过优化，可以增强其有效性，特别是在光线有限的情况下。有趣的是，猫头鹰的眼睛不是球形的，而是细长的管状。这些管状眼睛由头骨中称为巩膜环的骨性结构支撑并固定在适当的位置。因此，猫头鹰无法“滚动”或旋转眼睛，将其视线限制在固定的前方方向。

猫头鹰的眼睛拥有异常大的角膜，它是眼睛的透明外层，以及位于中心的较大瞳孔。较大的角膜有助于更大的瞳孔尺寸，从而导致更多光子到达视网膜，视网膜是负责图像形成的感光组织。因此，视觉敏感度得到增强。

虹膜是位于角膜和晶状体之间的彩色膜，调节瞳孔的大小。当瞳孔扩张时，它允许更多光线通过晶状体到达广阔的视网膜。在视网膜中，感光细胞充当受体，并有助于形成图像。与人类类似，猫头鹰的视网膜中也拥有两种不同的感光细胞：视杆细胞，负责检测光线和运动；视锥细胞，负责识别颜色。然而，猫头鹰和人类视杆细胞与视锥细胞的比例存在显著差异。虽然人类通常大约有 20 个视杆细胞对应一个视锥细胞，但猫头鹰的比例接近 30 比 1。这种差异使猫头鹰在弱光条件下检测运动的能力非凡。

除了富含视杆细胞的视网膜外，猫头鹰眼睛后面还有一层额外的层，称为脉络膜层。这层专门的层捕捉到穿过视网膜的任何光线，并将光线反射回高度敏感的视杆细胞。当所有这些适应性结合起来时，就会产生非凡的弱光敏感性，一些猫头鹰的眼睛可能比我们的眼睛灵敏 100 倍。

尽管人们普遍认为猫头鹰在强光下失明，因为它们拥有非凡的夜视能力，但这种说法是错误的。猫头鹰拥有瞳孔，具有广泛的调节范围，使它们能够有效地调节到达视网膜的光量。事实上，某些种类的猫头鹰甚至比人类更好地感知强光。

为了保护眼睛，猫头鹰拥有三层眼睑。它们拥有典型的上眼睑和下眼睑，上眼睑在眨眼时闭合，下眼睑在猫头鹰睡觉时抬起。此外，猫头鹰还拥有第三层眼睑，称为瞬膜。这层薄薄的组织从内侧斜向穿过眼睛，到达外侧，起到清洁和保护眼睛表面的作用。

由于它们“管状”眼睛的尺寸较大，并且被骨质巩膜环牢牢固定，猫头鹰的眼睛活动范围非常有限。然而，为了克服这一限制，并弥补其相对狭窄的视野，猫头鹰已经发展出非凡的能力，能够平稳快速地将头部横向旋转 270 度，垂直旋转 90 度。

听觉系统

图 5：猫头鹰的耳羽

由于它们的夜行性，它们拥有发达的听觉系统，它们的耳朵位于头部两侧，眼睛后面，被面盘的羽毛遮盖。某些物种中明显的“耳羽”实际上是装饰性的羽毛，而不是功能性耳朵。

猫头鹰的听觉范围与人类相似。然而，它们的听觉变得非常敏锐，尤其是在 5 kHz 及以上的频率。这种高度敏感性使它们能够感知猎物在树叶或灌木丛中发出的最轻微的运动，从而最大限度地提高它们在 4 到 8 kHz 的频率范围内狩猎的准确性。

图 6：双耳时间差 (ITD)

猫头鹰的声源定位涉及使用两种双耳线索：双耳时间差 (ITD) 和双耳强度差 (IID)。

图 7：双耳电平差（也称为双耳强度差；IID）ILD

使用持续时间差会限制可以准确定位的声音范围，并且还会对猫头鹰的听觉系统提出极高的要求。一个问题是存在相位歧义，因为持续时间差是由两只耳朵之间的相位延迟决定的。当猫头鹰仅依靠低频来定位声音时，当声源直接位于一只耳朵的对面时，最大时间延迟总是导致小于 180° 的相位延迟。因此，每个相位延迟对应于不同的双耳时间差 (ITD) 和特定的空间位置。然而，对于更高的频率，相位延迟可能超过 180°，因此无法从持续的波形中确定声音是在左耳还是右耳领先，或者是在一只耳朵中领先超过一个声频周期。因此，对于高频音调，在多个空间位置产生的 ITD 可能会在两只耳朵中产生相同的相对相位。

此外，声源定位的过程基于持续时间差，因为听觉神经元无法编码极高频声音的相位。

某些种类的猫头鹰的耳孔位置不对称，这意味着一个耳朵比另一个耳朵的位置更高。这种不对称性为高频创造了不同的听觉方向敏感性模式，导致两只耳朵之间的声音高度感知差异。因此，猫头鹰能够通过比较两只耳朵捕捉到的声音的强度和频谱组成来定位垂直平面上的声音。简单来说，当猫头鹰听到噪音时，它可以通过分析声音到达左右耳的时间差来确定声音的来源。这种时间差称为双耳时间差，可能短至 1000 万分之一秒。

仓鸮面部周围的羽毛以一种特殊的排列方式形成一个专用的圆盘，该圆盘能够有效地捕获和集中声音，类似于人类的外耳。当声波穿过仓鸮的耳道时，最终到达鼓膜，穿过听小骨进入内耳，使仓鸮能够精确地确定猎物的位置。由于仓鸮依靠其非凡的听觉能力来追踪和捕获猎物，因此理解仓鸮耳内促进声音传递的复杂结构至关重要。

仓鸮的基底膜由两个主要部分组成：前庭部和鼓室部。在前庭部，基底膜由支持细胞构成，以及位于膜下边缘的少量边缘细胞。在靠近乳突的最外侧部分，基底膜相对较薄，而当它靠近最内侧部分时，它会逐渐变厚成一个纤维状的团块。

在仓鸮的大脑中，指示左右、上下方向的信号被快速整合，形成一个关于声音源空间位置的连贯心理图像。对仓鸮大脑进行的研究揭示了与听觉相关的脑干部位——延髓的惊人复杂性，超过了其他鸟类物种。例如，据估计，仓鸮的延髓至少包含 95,000 个神经元，是乌鸦的三倍。

图 8：仓鸮视觉处理路径

仓鸮大脑中的听觉处理路径

听神经纤维为脑干中的两个主要耳蜗核提供神经支配：耳蜗核巨细胞核和耳蜗核角状核。巨细胞核中的神经元表现出相位锁定，但对声压的变化相对不敏感。另一方面，角状核中的神经元表现出较差或没有相位锁定，但对声压波动很敏感。这两个核是通往下丘脑的独立但平行路径的起始点。来自巨细胞核的路径处理双耳时间差（ITDs），而来自角状核的路径处理双耳强度差（IIDs）。

颞通路中第一个双耳汇聚的位置是层状核，它类似于哺乳动物的内侧上橄榄核。它使用重合检测和神经元延迟线来检测和编码 ITDs。当来自两个耳朵的相位锁定脉冲在神经元处同时出现时，层状核神经元会最强烈地放电。因此，层状核充当延迟线重合检测器，将声音的传播时间转换为双耳时间延迟图。前外侧带状核和下丘脑中央核的核心都接收来自层状核神经元的投射。

后外侧带状核类似于哺乳动物的外侧上橄榄核，是双耳汇聚的部位，并在声级通路中处理 IIDs。当对侧耳受到刺激时，神经元会受到抑制，而当同侧耳受到刺激时，神经元会受到兴奋。抑制性输入和兴奋性输入的强度差异决定了兴奋和抑制的程度，进而影响带状核神经元的放电速度。因此，这些神经元的反应反映了“每个耳朵听到声音的响度”。

在下丘脑中央核的外侧壳中，时间通路和声压通路汇合在一起。外侧壳然后向外侧核发送信号，外侧核中每个神经元都具有特定的感受野，只对来自该空间区域的声音做出反应。只有具有与声音源在神经元感受野中产生的相似的 ITD 和 IID 特性的双耳信号才会引起这些神经元的反应。因此，这些空间特异性神经元的感受野是由它们对特定 ITD 和 IID 组合（在一个受限范围内）的调谐而产生的。空间感受野的位置通过这些空间特异性神经元以同形方式投射到神经元的解剖位置，从而形成一个听觉空间图。